Después de casi dos años desde que el dúo llegó a Haven City y Jak fue arrestado por la Guardia Krimzon, Daxter acepta un trabajo de la compañía de exterminio Kridder Ridder. Trabajando para su dueño, Osmo, Daxter lucha contra la infestación de Metal Bugs en la ciudad, al mismo tiempo que intenta concluir su búsqueda de dos años de Jak. 

Daxter puede usar el matamoscas eléctrico para el combate cuerpo a cuerpo y la pistola rociadora con tres modificaciones para el combate a corta distancia, las cuales también pueden ser útiles para atravesar grandes áreas. También puede conducir vehículos como Betsy, el zoomer de servicio, el zoomer guardabosques y el scooter, que se utilizan para combatir los Metal Bugs y atravesar Haven City.