Jak y Daxter se suman a una gran aventura junto a su amiga Keira, en donde su misión principal será descubrir que ha pasado con la fuente de energía eco y detener una gran tormenta de eco que podría devastar al mundo.

Pronto conocen al misterioso Duque Skyheed, líder y gobernante de una ciudad o civilización en los límites del mundo llamada raramente "Aeropa". Jak, Daxter y Keira descubrirán dentro de poco las intenciones del misterioso Duke Skyheed y descubrirán que los malos son buenos y los buenos son malos mientras se encuentran en una carrera por frustrar los planes de Skyheed, salvar sus vidas y la del mundo.