Shadow Legacy comienza después de la derrota de Red y al final de unas vacaciones en Dragon Shores, con los amigos de Spyro regresando a sus países de origen antes de desearle la mejor de las suertes con un entrenamiento mágico en el Templo del Dragón. Poco después de quedarse dormido en la playa antes de ir allí, aparece una tormenta oscura que atrapa a todos dentro de los Reinos del Dragón, Avalar y los Reinos Olvidados en una dimensión extraña conocida como el Reino de las Sombras.

Después de recibir orientación inicial y recibir la Piedra Sombría del Elder Tomas, Spyro se embarca en una aventura para dominar el arte marcial del dragón-kata y el uso de la magia, rescatar a todos y desentrañar el misterio del Reino de las Sombras.